این گنجینه در 22 بهمن سال1364 ش، به عنوان اولین گنجینه تخصصی برای نمایش نسخه‌های خطی قرآن، مرقّعات و آثار هنریِ هنرمندان آستان قدس رضوی، در ساختمان شماره 3 موزه آستان قدس رضوی افتتاح شد و بیش از هشتاد نسخه قرآن نفیس، جلدهای لاکی و تعدادی مرقعات از مجموعه آثار موجود در مخازن آستان قدس رضوی انتخاب و  نمایش داده شد. در سال 1389 و سال 1392 ش، سه تالار به مساحت 650 متر مربع به فضای نمایشی این موزه افزوده شد و یک تالار به نمایش قرآن ‏های پوستیِ مربوط به سه قرن اول هجری (برخی منسوب به خط امامان اطهار(ع))، یک تالار برای نمایش منتخبی از قرآن‏ های نفیس از قرن چهارم تا قرن سیزدهم هجری و تعدادی از مرقعات، و یک تالار به نمایش قطعاتی از آثار خوشنویسی (از قرن نهم تا عصر حاضر).
 برخی از آثار مهم به نمایش درآمده در گنجینه قرآن و نفایس، عبارتند از:
ـ مجموعه نفیسی از قرآن‏ های خط کوفی نوشته شده بر پوست، منسوب به دست‏خط ائمه اطهار(ع)، با قدمت هزار ساله که شاه عباس صفوی وقف نموده و وقف‏نامه آن توسط شیخ بهایی نوشته شده است. 
ـ یک جزو از قرآن مربوط به قرن چهارم هـ .ق که در سال 393 ق توسط ابوالقاسم منصوربن محمدبن کثیر (وزیر و صاحب دیوان مسعود و محمود غزنوی) وقف شده است.
ـ برگي از قرآن مربوط به قرن چهارم هجری، مشهور به خط پيرآموز.
ـ یک جزو از قرآن مربوط به قرن پنجم قمری که واقف و كاتب آن ابوالبركات در رمضان 421 ق است. 
ـ دو جزو از قرآن نفیس به خط و تذهیب عثمان‌بن حسین ورّاق به تاریخ 466 ق.
ـ نسخه ‏های قرآن مربوط به قرن پنجم و شش هجری، با ترجمه فارسی کهن.
ـ دو نسخه قرآن به خط ياقوت مستعصمي، برجسته‌ترين خطاط قرن هفتم هجری. 
ـ هشت برگ از قرآن به خط محقق روی كاغذ خانبالغ، منسوب به خط بايسنقر ميرزا از دوره تیموری.
ـ دونسخۀ پارچه ‏ای زيارت‌نامه طوماری شامل جامعۀ كبيره روی پارچه كتان به تاریخ  1221هجری، و مجموعه زيارت وارث و حضرت رضا(ع)، اهدايي استاد محمود فرشچيان. 
ـ انواع جلد (جلد سوخت، ضربي و لاكي روغنی).
ـ انواع قلمدان‌های لاكي روغنی، چوبی منبت‌کاری و خاتم ‏کاری و فلزی، رحل و جعبه قرآن خاتم‌كاری شده
ـ انواع وسايل كتابت (قلم، دوات، قلم‏تراش، قيچي و قط‏زن) همچنین تابلو نقاشی قهوه‏ خانه ‏ای مربوط به اوایل دوره قاجار.